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影片开篇场景设在托比・马奎尔版蜘蛛侠所属宇宙的纽约。他正与死侍、金刚狼激战；野兽造出一枚能摧毁整颗星球的炸弹，二人被派往此宇宙引爆，以此阻止自家宇宙在多元宇宙入侵事件里覆灭。托比蜘蛛侠与休・杰克曼版金刚狼缠斗，金刚狼最终成功安放炸弹。爆炸来临前金刚狼选择留下，他、托比蜘蛛侠连同这个地球上所有生命全部殒命。死侍独自逃生，逃回远方自己的宇宙。X 教授望着下方已然毁灭的世界，满心悲痛 —— 可他们别无选择。镜头切至托尼的葬礼。史蒂夫与蚁人等一众英雄交谈，随后归还无限宝石。他穿越回过去，选择留在佩吉身边，二人生下儿子吉姆。某天洛基登门拜访（这段情节发生在《洛基》第二季结局之前），他向史蒂夫讲述时间变异管理局 TVA，警告这条时间线很快会被剪除：史蒂夫本不该停留在这个时代，更不该拥有儿子。洛基给了他们一条出路：带全家前往一个不存在他们痕迹、能安稳度日的宇宙 —— 神奇四侠的宇宙，临走前还给史蒂夫一张特殊联络卡片。史蒂夫一家在神奇四侠的宇宙平静生活了十年。镜头切换，毁灭博士登门拜访苏与富兰克林，二人显然早就相识。杜姆称自己要找里德谈话，警告多元宇宙入侵危机，透露他们的宇宙就是下一个崩塌目标。他提出一套解决方案，但要求神奇四侠随他前往 616 主宇宙。杜姆同时询问里德，是否有外来宇宙之人潜藏在他们星球。众人扫描星球后捕捉到异常信号：史蒂夫与他的家人。神奇四侠找到史蒂夫，时隔十年史蒂夫认出了他们。众人向他讲明多元宇宙入侵的真相，请他一同前往 616，劝说复仇者联盟信任杜姆的计划。一行人抵达主宇宙后，史蒂夫成功说服众英雄愿意聆听杜姆的方案。随后众人前往 X 战警的宇宙求援，却遭遇 X 战警敌视。他们历经多次宇宙碰撞，早已不信任任何外人，认定 MCU 英雄与神奇四侠是来毁灭他们的，当即发动进攻。里德与杜姆道出完整对策：在每一颗地球上建造巨型分离炮，永久隔绝各个宇宙，彻底终结入侵灾难。所有人分成多支小队，分头奔赴不同星球安放装置。另一边，史蒂夫告诉雷神，他见过一名尚且存活的洛基。雷神请求史蒂夫带自己前去寻找。二人凭借洛基留下的卡片定位 TVA 总部，抵达后却发现全员惨死，洛基心脏被生生扯出。二人立刻意识到，这一切都是杜姆所为。
史蒂夫折返与杜姆对质，杜姆袒露自己的真实阴谋：放任多元宇宙持续碰撞毁灭，借此按照自己的意愿重塑整个多元宇宙，复活早已离世的家人。他将史蒂夫带回自己宇宙拉托维尼亚的城堡，史蒂夫在此见到杜姆一众手下 —— 戴面具的女巫。其中一名女巫幻化出佩吉的模样，试图操控史蒂夫。杜姆道出悲剧根源：史蒂夫当年滞留神奇四侠宇宙，本就不属于那里，他的存在直接诱发了这个宇宙的入侵灾难。连锁悲剧进而害死杜姆的家人：杜姆一心钻研阻止宇宙碰撞的危险实验，一场实验意外夺走妻儿性命，他自身严重毁容，从此终日身披盔甲、戴上面具。为了复仇，杜姆当着史蒂夫的面杀死了他的儿子吉姆。杜姆预判复仇者大军即将来袭，拉托维尼亚全境进入备战状态。神奇四侠、复仇者联盟、X 战警放下隔阂联合进军拉托维尼亚。雷神向奥丁祈祷，奥丁派出瓦尔哈拉英灵大军奔赴战场支援。多颗地球相撞，一场史诗大战全面爆发。最终所有宇宙彻底崩塌、万物湮灭，几乎所有英雄尽数阵亡。唯有杜姆一人幸存。剧情揭晓：他早已盗取洛基掌控时间与多元宇宙的全部力量。依靠这份神力，杜姆创造出斗界（Battleworld），复活所有死去之人，同时抹去所有人的记忆。所有幸存者都深信，斗界是世间唯一存在的世界。镜头给到众人在这片虚假现实里开启全新人生。杜姆端坐王座，成为斗界至高神君。
